Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine
Повідомляється, що 2015 р. в Україні (Київ) була зареєстрована борошниста роса на двох видах ясеня – Fraxinus excelsior та F. pennsylvanica (Oleaceae), яка викликалася грибом, що належав до Erysiphe sect. Uncinula. У результаті порівняльного аналізу українських матеріалів з описами уже відомих на яс...
Gespeichert in:
Datum: | 2017 |
---|---|
Hauptverfasser: | , , |
Format: | Artikel |
Sprache: | English |
Veröffentlicht: |
Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України
2017
|
Schriftenreihe: | Український ботанічний журнал |
Schlagworte: | |
Online Zugang: | http://dspace.nbuv.gov.ua/handle/123456789/174767 |
Tags: |
Tag hinzufügen
Keine Tags, Fügen Sie den ersten Tag hinzu!
|
Назва журналу: | Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
Zitieren: | Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine / V.P. Heluta, S. Takamatsu, S.A.S. Siahaan // Український ботанічний журнал. — 2017. — Т. 74, № 3. — С. 212-219. — Бібліогр.: 40 назв. — англ. |
Institution
Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraineid |
irk-123456789-174767 |
---|---|
record_format |
dspace |
spelling |
irk-123456789-1747672021-01-28T01:27:14Z Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine Heluta, V.P. Takamatsu, S. Siahaan, S.A.S. Гриби і грибоподібні організми Повідомляється, що 2015 р. в Україні (Київ) була зареєстрована борошниста роса на двох видах ясеня – Fraxinus excelsior та F. pennsylvanica (Oleaceae), яка викликалася грибом, що належав до Erysiphe sect. Uncinula. У результаті порівняльного аналізу українських матеріалів з описами уже відомих на ясені E. fraxinicola і E. salmonii та їхніми зразками, зібраними у Східній Азії, гриб було ідентифіковано як E. salmonii. Таке визначення підтверджене результатами молекулярно-філогенетичного аналізу. Це перше повідомлення про реєстрацію даного гриба не тільки в Україні, а й в Європі. Однак при цьому висловлюється припущення, що борошнисторосяний гриб, знайдений на ясені у Білорусі та Росії і наведений як Uncinula fraxini (= E. fraxinicola), міг бути ідентифікований помилково і має належати до E. salmonii. У 2016 р. даний гриб виявлений не тільки в Києві, а й на околиці міста. Його розвиток має ознаки епіфітотії. Отже, не виключено, що E. salmonii належить до інвазійних видів і найближчим часом його слід очікувати в Західній Європі. Сообщается, что в 2015 г. в Украине (Киев) была зарегистрирована мучнистая роса на двух видах ясеня – Fraxinus excelsior и F. pennsylvanica (Oleaceae), которая вызывалась грибом, принадлежащим к Erysiphe sect. Uncinula. В результате сравнительного анализа украинских материалов с описаниями уже известных на ясене E. fraxinicola и E. salmonii и их образцами, собранными в Восточной Азии, гриб был идентифицирован как E. salmonii. Такое его определение подтверждено результатами молекулярно-филогенетического анализа. Это первое сообщение о регистрации данного гриба не только в Украине, но и в Европе. Однако при этом высказывается предположение, что мучнисторосяной гриб, найденный на ясене в Беларуси и России и приведенный как Uncinula fraxini (= E. fraxinicola), мог быть идентифицирован ошибочно и должен принадлежать к E. salmonii. В 2016 г. данный гриб выявлен не только в Киеве, но и в окрестностях города. Его развитие имеет признаки эпифитотии. Таким образом, не исключено, что E. salmonii принадлежит к инвазионным видам и в ближайшее время его следует ожидать в Западной Европе. In 2015, a powdery mildew caused by a fungus belonging to Erysiphe sect. Uncinula was recorded on two species of ash, Fraxinus excelsior and F. pennsylvanica (Oleaceae), from Ukraine (Kyiv, two localities). Based on the comparative morphological analysis of Ukrainian specimens with samples of Erysiphe fraxinicola and E. salmonii collected in Japan and the Far East of Russia, the fungus was identified as E. salmonii. This identification was confirmed using molecular phylogenetic analysis. This is the first report of E. salmonii not only in Ukraine but also in Europe. It is suggested that the records of E. fraxinicola from Belarus and Russia could have been misidentified and should be corrected to E. salmonii. In 2016, the fungus was found not only in Kyiv but also outside the city. The development of the fungus had symptoms of a potential epiphytotic disease. Thus, it may become invasive in Ukraine and spread to Western Europe in the near future. 2017 Article Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine / V.P. Heluta, S. Takamatsu, S.A.S. Siahaan // Український ботанічний журнал. — 2017. — Т. 74, № 3. — С. 212-219. — Бібліогр.: 40 назв. — англ. 0372-4123 doi: 10.15407/ukrbotj74.03.212 http://dspace.nbuv.gov.ua/handle/123456789/174767 en Український ботанічний журнал Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України |
institution |
Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
collection |
DSpace DC |
language |
English |
topic |
Гриби і грибоподібні організми Гриби і грибоподібні організми |
spellingShingle |
Гриби і грибоподібні організми Гриби і грибоподібні організми Heluta, V.P. Takamatsu, S. Siahaan, S.A.S. Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine Український ботанічний журнал |
description |
Повідомляється, що 2015 р. в Україні (Київ) була зареєстрована борошниста роса на двох видах ясеня – Fraxinus excelsior та F. pennsylvanica (Oleaceae), яка викликалася грибом, що належав до Erysiphe sect. Uncinula. У результаті порівняльного аналізу українських матеріалів з описами уже відомих на ясені E. fraxinicola і E. salmonii та їхніми зразками, зібраними у Східній Азії, гриб було ідентифіковано як E. salmonii. Таке визначення підтверджене результатами молекулярно-філогенетичного аналізу. Це перше повідомлення про реєстрацію даного гриба не тільки в Україні, а й в Європі. Однак при цьому висловлюється припущення, що борошнисторосяний гриб, знайдений на ясені у Білорусі та Росії і наведений як Uncinula fraxini (= E. fraxinicola), міг бути ідентифікований помилково і має належати до E. salmonii. У 2016 р. даний гриб виявлений не тільки в Києві, а й на околиці міста. Його розвиток має ознаки епіфітотії. Отже, не виключено, що E. salmonii належить до інвазійних видів і найближчим часом його слід очікувати в Західній Європі. |
format |
Article |
author |
Heluta, V.P. Takamatsu, S. Siahaan, S.A.S. |
author_facet |
Heluta, V.P. Takamatsu, S. Siahaan, S.A.S. |
author_sort |
Heluta, V.P. |
title |
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine |
title_short |
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine |
title_full |
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine |
title_fullStr |
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine |
title_full_unstemmed |
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine |
title_sort |
erysiphe salmonii (erysiphales, ascomycota), another east asian powdery mildew fungus introduced to ukraine |
publisher |
Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України |
publishDate |
2017 |
topic_facet |
Гриби і грибоподібні організми |
url |
http://dspace.nbuv.gov.ua/handle/123456789/174767 |
citation_txt |
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew fungus introduced to Ukraine / V.P. Heluta, S. Takamatsu, S.A.S. Siahaan // Український ботанічний журнал. — 2017. — Т. 74, № 3. — С. 212-219. — Бібліогр.: 40 назв. — англ. |
series |
Український ботанічний журнал |
work_keys_str_mv |
AT helutavp erysiphesalmoniierysiphalesascomycotaanothereastasianpowderymildewfungusintroducedtoukraine AT takamatsus erysiphesalmoniierysiphalesascomycotaanothereastasianpowderymildewfungusintroducedtoukraine AT siahaansas erysiphesalmoniierysiphalesascomycotaanothereastasianpowderymildewfungusintroducedtoukraine |
first_indexed |
2025-07-15T11:55:54Z |
last_indexed |
2025-07-15T11:55:54Z |
_version_ |
1837713909868396544 |
fulltext |
212 Ukr. Bot. J., 2017, 74(3)
Гриби і грибоподібні організми
Fungi and Fungi-like Organisms
© V.P. HELUTA, S. TAKAMATSU, S.A.S. SIAHAAN , 2017
Introduction
Species of ash (Fraxinus L.) are quite decorative and
grown as ornamental plants in parks, botanical gardens
and green spaces. For example, twenty species of this
genus are cultivated in Ukraine (Kokhno, 1986), of
which eight species are native to Ukraine (Mosyakin,
Fedoronchuk, 1999). Of these, F. excelsior L. is the
most common species in natural forests and artificial
plantations of Ukraine. Some Fraxinus species are
hosts of powdery mildews. Phyllactinia fraxini (DC.)
Fuss was reported here on F. americana L., F. excelsior,
F. ornus L., F. oxycarpa Willd., and F. sogdiana Bunge
(Heluta et al., 1987; Heluta, 1989; Andrianova et al.,
2006). This fungus is a semi-endophytic parasite,
since it forms both endophytic and superficial mycelia.
Fruit bodies and conidial sporulation of the fungus are
confined to lower surfaces of leaves. Thus, whilst the
fungus does not cause significant damage to host plants
and does not immediately reduce their ornamental
value, it does lead to premature defoliation. Until now,
only this powdery mildew was recorded on Fraxinus
species in Ukraine, while outside the country other
powdery mildews of ash have been described by Braun
and Cook (2012), e.g.: Erysiphe fraxinicola U. Braun &
S. Takam. and E. salmonii (Syd.) U. Braun & S. Takam.
from sect. Uncinula (Lév.) U. Braun & Shishkoff;
E. syringae Schwein. from sect. Microsphaera (Lév.)
U. Braun & Shishkoff and P. fraxinicola U. Braun &
H.D. Shin. Most Erysiphe species produce clearly visible
amphigenous mycelia (Fig. 1, a). Until the beginning
of the 21st century, these species parasitizing ash were
not known in Europe. However, in the first decade of
this century E. fraxinicola (as Uncinula fraxini Miyabe)
on F. excelsior was reported in Belarus (Galynskaya,
Garanovich, 2009), later on a Fraxinus sp. in Russia
(Moscow, Central Botanical Garden) (Mukhina et al.,
2015). In 2015, a powdery mildew belonging to Erysiphe
sect. Uncinula was found on ash in Kyiv (Fig. 1, a–e)
by the first author of this article. Our aim here was to
identify more precisely this fungus, which is new to
Ukraine.
doi: 10.15407/ukrbotj74.03.212
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian
powdery mildew fungus introduced to Ukraine
Vasyl P. HELUTA1, Susumu TAKAMATSU2, Siska A.S. SIAHAAN2
1 M.G. Kholodny Institute of Botany, National Academy of Sciences of Ukraine
2 Tereshchenkivska Str., Kyiv 01004, Ukraine
vheluta@botany.kiev.ua
2 Department of Bioresources, Graduate School, Mie University
1577 Kurima-Machiya, Tsu 514-8507, Japan
takamatu@bio.mie-u.ac.jp
Heluta V.P., Takamatsu S., Siahaan S.A.S. Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota), another East Asian powdery mildew
fungus introduced to Ukraine. Ukr. Bot. J., 2017, 74(3): 212–219.
Abstract. In 2015, a powdery mildew caused by a fungus belonging to Erysiphe sect. Uncinula was recorded on two species of ash,
Fraxinus excelsior and F. pennsylvanica (Oleaceae), from Ukraine (Kyiv, two localities). Based on the comparative morphological
analysis of Ukrainian specimens with samples of Erysiphe fraxinicola and E. salmonii collected in Japan and the Far East of
Russia, the fungus was identified as E. salmonii. This identification was confirmed using molecular phylogenetic analysis. This is
the first report of E. salmonii not only in Ukraine but also in Europe. It is suggested that the records of E. fraxinicola from Belarus
and Russia could have been misidentified and should be corrected to E. salmonii. In 2016, the fungus was found not only in Kyiv
but also outside the city. The development of the fungus had symptoms of a potential epiphytotic disease. Thus, it may become
invasive in Ukraine and spread to Western Europe in the near future.
Keywords: molecular phylogeny, Uncinula, ornamental planting, Fraxinus, ash, Europe
213Укр. бот. журн., 2017, 74(3)
photographed in a drop of distilled water under a light
microscope "Primo Star" (Carl Zeiss, Germany) with
the camera "Canon A 300" and the software "AxioVision
4.7". To restore shape and size of dried appendages,
chasmothecia were put in a droplet of 40% lactic acid
solution on a microscope slide, covered with a cover
glass, gently heated to boiling point, and then examined
under the light microscope.
Results
Morphological study
A careful examination of all Erysiphe specimens
collected in Ukraine on Fraxinus spp. showed that both
asexual and sexual morphs were uniform and clearly
belonged to the same species. They were compared
with the descriptions of E. fraxinicola and E. salmonii
given in the monograph by Braun and Cook (2012), and
with specimens collected in Japan and the Far East of
Russia. The asexual morphs of the Ukrainian material
were very similar to those of E. salmonii and clearly
distinct from those reported for E. fraxinicola. They had
much shorter conidiophores (50–66 μm long compared
to up to 120 μm for E. fraxinicola). As shown in the table
below, the quantitative characteristics of the sexual
morphs mostly overlapped. However, chasmothecia of
Ukranian origin had appendages gradually increasing
in width towards the tip, with uncinate to tightly
circinate apices (Fig. 1, f), whereas E. fraxinicola had
mostly longer appendages of the same width throughout
(Fig. 1, h) and a larger number of spores in the ascus.
Based on both the asexual and sexual characters,
Ukrainian material fitted much better with E. salmonii,
than with E. fraxinicola. This conclusion was consistent
with the results of the phylogenetic analysis given below.
Detailed morphological characteristics of the fungus
are also provided in the taxonomic description below.
Molecular phylogenetic analysis
We used a combined data set of ITS and 28S rDNA
sequences to investigate phylogenetic relationships of
the eight sequences from Fraxinus powdery mildews.
The ITS + 28S rDNA combined data set consisted of
9 sequences and 1417 characters, of which 191 (13.5%)
characters were variable and 33 (0.3%) were informative
for parsimony analysis. A total of three equally
parsimonious trees with 209 steps were constructed by
the MP analysis. Tree topologies were almost consistent
among the trees, except for branching orders of the
terminal branches. One of the trees with the highest
likelihood value is shown in Fig. 2. ML analysis
Materials and methods
Molecular phylogenetic analysis
The nucleotide sequences of the 5'-end of the nuc 28S
rDNA (including domains D1 and D2) and the nuc
rDNA ITS1–5.8S–ITS2 (ITS) were determined by the
procedure described by Takamatsu et al. (2013). The
sequences determined in this study were deposited in
DNA Data Base of Japan (DDBJ) under the accession
numbers LC259500–LC259502. They were aligned
with other sequences of the genus Erysiphe retrieved
from DNA databases using MUSCLE (Edgar, 2004)
implemented in MEGA 6 (Tamura et al., 2013).
The alignment was further manually refined using the
MEGA6 program and deposited in TreeBASE (http://
www.treebase.org/) under the accession number
S20912. Phylogenetic trees were obtained from the
data with maximum parsimony (MP) and maximum
likelihood (ML) analyses. MP analyses were conducted
by PAUP 4.0a152 (Swofford, 2002) with the heuristic
search option using ‘tree bisection-reconstruction’
(TBR) algorithm with 100 random sequence additions
to find the global optimum tree. All sites were treated
as unordered and unweighted, with gaps treated
as missing data. Tree scores, including tree length,
consistency index (CI), retention index (RI), and
rescaled consistency index (RC) were also calculated.
The strength of internal branches of the resulting trees
was tested with bootstrap (BS) analysis (Felsenstein,
1985) using 1000 replications with the step-wise
addition option set as simple. The ML analysis was
done with raxmlGUI (Silvestro, Michalak, 2012)
under a GTRGAMMA model. The BS supports and
trees were obtained by running rapid bootstrap analysis
of 1000 pseudo replicates followed by a query for the
tree with the highest likelihood. BS supports of 70% or
higher are shown.
Morphological study
Leaves of Fraxinus spp. with powdery mildew symptoms
were collected from F. excelsior and F. pennsylvanica
in Ukraine, from F. rhynchophylla in the Far East of
Russia and from F. longicuspis in Japan. They were dried
between paper at 22–24 °С and deposited in the National
Herbarium of the M.G. Kholodny Institute of Botany of
the National Academy of Sciences of Ukraine (KW-M)
and partly in Mie University Mycological Herbarium
(TSU-MUMH). The detailed sample list is shown after
the species description. The mycelium, conidiophores
and conidia were removed from the surface of infected
leaves by transparent adhesive tape, observed and
http://www.treebase.org/
http://www.treebase.org/
214 Ukr. Bot. J., 2017, 74(3)
Fig. 1. Erysiphe salmonii on Fraxinus spp. (a–g, i–o); on Fraxinus excelsior (a, d–f, i–j), F. pennsylvanica (b, c, k–o),
F. rhynchophylla (g) and E. fraxinicola on F. longicuspis (h): a, b – superficial mycelia on leaves; c – chasmothecia on upper
surface of leaf; d, e – chasmothecia as viewed in reflected light and f–h – by light microscopy; f, g – showing appendages
of Erysiphe salmonii (for comparison with h – E. fraxinicola); i, j – asci with ascospores (j – pressed hard by the cover slip);
k – hypha; l – hyphal appressoria; m – living conidiophore; n, o – living conidia (o – with conidial appressoria) (bars: d, e –
500 μm, f–h – 100 μm, i–k, j, m – 20 μm, l – 10 μm)
215Укр. бот. журн., 2017, 74(3)
Comparisons of morphological characteristics of Erysiphe salmonii and E. fraxinicola collected on species of the genus Fraxinus in
Ukraine and beyond
Feature
Erysiphe salmonii Erysiphe fraxinicola
Fraxinus excelsior,
Ukraine, KW-M 70587
(MUMH 6789)
Fraxinus rhynchophylla,
far East of Russia, KW-M
70591 (MUMH 6790)
Fraxinus spp.
(Braun, Cook,
2012)
Fraxinus
longicuspis, Japan,
MUMH 211
Fraxinus spp. (Braun,
Cook, 2012)
Conidiophore length, μm 50–66 – 45–70 – Up to 120
Conidium length, μm 26–35 – 22–30 – 22–45
Conidium width, μm 12.5–13.5 – 11–15 – 11–18
Chasmothecial diam, μm 84–133(–138) 86–116 70–140 82–110 70–130
Number of appendages 15–26(–33) 12–17(–21) 4–32 13–20 8–40
Appendage length, as proportion
of chasmothecial diam.
1.1–1.5 0.9–2.0 1–2 1–2 1.5–2.5
Number of asci 4–9 3–5 3–9 4–10
Ascus length, μm 38–51 40–49 40–70 42–56 40–70
Ascus width, μm 24–39 31–46 30–50 35–50 25–55
Ascus, length/width ratio 1.1–1.9 1.0–1.5 – 1.0–1.4 –
Number of spores (5–)6–7 7–8 (4–)6–8 (7–)8 6–8
Spore length, μm 12–22.5 16–21 12.5–22 13.5–21 12.5–25
Spore width, μm 9–13 9–12.5 7–14 10.5–14 7–13
Spore, length/width ratio 1.1–2.0 1.5–2.0 – 1.1–1.7 –
Fig. 2. Phylogenetic analysis of rDNA ITS region and 28S rDNA (including D1/D2 domains) for eight sequences from Fraxinus
powdery mildews. This tree is one of the three equally parsimonious trees with 209 steps, which were found using a heuristic
search. Horizontal branch lengths are proportional to the number of substitutions that were inferred to have occurred along a
particular branch of the tree. BS (≥ 70%) values by the maximum parsimony (MP) and maximum likelihood (ML) methods
were shown on the respective branches
216 Ukr. Bot. J., 2017, 74(3)
Erysiphe salmonii
On Fraxinus excelsior L.: Ukraine: Kyiv, Centre, Bohdan
Khmelnytskyi Str., 16.10.2015, V. Heluta (KW-M
70587; TSU-MUMH 6789).
On Fraxinus mandshurica Rupr.: Japan: Hokkaido,
Sapporo-shi, Hokkaido University, Botanical Garden,
02.09.1995, Yukio Sato (TSU-MUMH s96).
On Fraxinus pennsylvanica Marshall: Ukraine:
Kyiv, Novobilychi, Bulakhovskyi Str., 15.10.2016,
V.P. Hayova (KW-M 70837); Solomyanka, Vasyl
Lypkivskyi Str., Oct 2016, S.L. Mosyakin (KW-
M 70838); Pivdenna Borshchahivka, Academician
Koroliov Ave., 19.10.2015, V. Heluta (KW-M 70588;
TSU-MUMH 6792), 15.09.2016, V. Heluta (KW-
M 70840), 25.09.2016, V. Heluta (KW-M 70841),
10.10.2016, V. Heluta (KW-M 70842); Pivdenna
Borshchahivka, 9 Bulgakov Str., 04.10.2016, V.
Heluta (KW-M 70843); Pivdenna Borshchahivka, 17
Symyrenko Str., 19.10.2016, V. Heluta (KW-M 70844);
Kyiv Region: Kotsyubynske urban village, near the
railway station Bilychi, 04.09.2016, V. Heluta (KW-M
70845), 14.10.2016, V. Heluta (KW-M 70846); near
Kotsyubinske urban village, 04.09.2016, V. Heluta
(KW-M 70848), 30.09.2016, T. Krupodiorova (KW-M
70849).
On Fraxinus rhynchophylla Hance: Russian
Federation, Primorsky Krai (Far East of Russia),
Vladivostok, 18.09.1989, V.P. Heluta (KW-M 70591;
TSU-MUMH 6790).
Discussion
Many years ago, one of the authors of this paper proposed
a hypothesis about the origin and migration of powdery
mildew fungi (Heluta, 1992; Voytyuk et al., 2009).
According to the hypothesis, the center of origin of these
fungi is located in East Asia. From there powdery mildew
fungi migrated into the European part of the Eurasian
continent. This process seems to continue up until now,
as evidenced by new records of East Asian powdery
mildew species in Europe. For example, the following
powdery mildew species have been found in Ukraine
within the last few decades: Erysiphe palczewskii (Jacz.)
U. Braun & S. Takam. (Heluta, 1981; Heluta, Gorlenko,
1984; Braun, 1985; Romaszewska-Sałata et al., 1986;
Shukanov, Stefanovich, 1986; Scholler, 1994; Spooner,
Roberts, 2001; Lebeda et al., 2008), E. vanbruntiana
(W.R. Gerard) U. Braun & S. Takam. (Heluta, 1981;
Heluta & Gorlenko, 1981; Romaszewska-Sałata
et al., 1986; Shukanov, Stefanovich, 1986; Fakirova,
1993), E. syringae-japonicae (U. Braun) U. Braun
generated a tree topology almost identical to the MP
tree, and only BS support values are shown on the
MP tree. The eight sequences from Fraxinus powdery
mildews were divided into three distinct groups. The
three sequences from Ukrainian and Russian samples
formed a clade with a sequence (LC028981) from a
Japanese sample with strong BS supports (100% in both
MP and ML). This Japanese sample was identified as
E. salmonii. Thus, both morphological and molecular
analyses show that the powdery mildew fungus recorded
on ash in Ukraine belongs to E. salmonii.
Erysiphe salmonii (Syd. & P. Syd.) U. Braun &
S. Takam., Schlechtendalia 4: 23. 2000 (Fig. 1, a–g,
i–o)
Syn. Uncinula salmonii Syd. & P. Syd. [as
'salmoni'], Annls mycol. 11(2): 114. 1913.
Mycelium amphigenous, in white indistinct
patches of varying size merging into a continuous
coating or greyish, effuse on the upper side of the leaf
surface, inconspicuous on the underside of the leaf.
Superficial hyphae more or less straight or slightly
twisted, 2.8–5.2 μm wide. Hyphal appressoria mainly
in opposite pairs, entire or moderately lobed, 4.5–8 μm
diam. Conidiophores 50–66 μm long, consisting of
a cylindrical, relatively short (15–31 μm) foot cell,
usually followed by a single shorter cell and an young
conidium. Conidia formed singly, ellipsoidal-oblong
to subcylindrical, 26–35 × 12.5–13.5 μm, with a
length/breadth ratio of 1.5–2.4, germinating with one
or two short terminal germ tubes, conidial appressoria
multilobate. Chasmothecia scattered to more or less
gregarious, 84–133(–138) μm diam. Peridium cells
irregularly polygonal, 8–18 μm diam. Appendages 15–
26(–33), equatorial, relatively stiff or some arcuate and
geniculate, 1.1–1.5 times as long as the chasmothecial
diam (up to 137 μm long), width 5.8–7 μm below,
increasing to about 7.5–9 μm towards the tip or width
fairly often more of less equal throughout, without
or occasionally with a single basal septum, basal half
rough-walled, apices uncinate to tightly circinate. Asci
4–9, ellipsoid-ovoid or ellipsoid-obovoid, 38–51 × 24–
39 μm, stalked, (5–)6–7-spored. Ascospores ovoid or
ellipsoidal, 12–22.5 × 9–13 μm, hyaline.
Specimens examined
Erysiphe fraxinicola
On Fraxinus longicuspis Siebold & Zukk.: Japan:
Niigata Pref., Yahiko-mura, Mt. Yahiko, 18.10.1996,
S. Takamatsu (TSU-MUMH 211).
217Укр. бот. журн., 2017, 74(3)
English and valuable comments on the manuscript. This
work was financially supported in part by a Grant-in-Aid
for Scientific Research (No. 16K07613 and 16F16097)
from the Japan Society for the Promotion of Science,
Japan to ST, and the Hashiya Scholarship Foundation
awarded to SASS.
REFERENCES
Andrianova T.V., Dudka I.O., Hayova V.P., Heluta V.P.,
Isikov V.P., Kondratiuk S.Ya., Krivomaz T.I., Kuzub V.V.,
Minter D.W., Minter T.J., Prydiuk M.P., Tykhonen-
ko Yu.Ya. Fungi of Ukraine, 2006, available at: www.
cybertruffle.org.uk/ukrafung/eng [website, version 1.00].
Braun U. Taxonomic notes on some powdery mildews (V).
Mycotaxon, 1985, 32: 87–96.
Braun U., Cook R.T.A. Taxonomic manual of the Erysiphales
(powdery mildews). CBS Biodiv., Ser. 11, 2012: 1–707.
Braun U., Takamatsu S., Heluta V., Limkaisang S., Diva-
rangkoon R., Cook R., Boyle H. Phylogeny and taxon-
omy of powdery mildew fungi of Erysiphe sect. Uncinula
on Carpinus species. Mycol. Progr., 2006, 5(3): 139–153.
Bunkina I.A. Poryadok Erysiphales. In: Nizshie rasteni-
ya, griby i mokhoobraznye sovetskogo Dalnego Vostoka.
Griby. Tom 2. Askomitsety. Eryzifalnye, klavitsipitalnye,
gelotsialnye. Ed. Z.M. Azbukina, Leningrad: Nauka,
1991, pp. 11–142. [Бункина И.А. Порядок Erysiphales.
В кн.: Низшие растения, грибы и мохообразные со-
ветского Дальнего Востока. Грибы. Т. 2. Аскомицеты.
Эризифальные, клавиципитальные, гелоциальные. Ред.
З.М. Азбукина, Л.: Наука, 1991, с. 11–142].
Chen G.-Q., Han S.-J., Lai Y.-Q., Yu Y.-N., Zheng R.-Y.
Flora Fungorum Sinicorum. Erysiphales, China: Science
Press, 1987, vol. 1, 552 pp.
Dynowskа M., Fiedorowicz G., Kubiаk D. Contributions
to the distribution of Erysiphаles in Polаnd. Actа Mycol.,
1999, 34: 79–88.
Edgar R.C. MUSCLE: multiple sequence alignment with
high accuracy and high throughput. Nucleic Acids Res.,
2004, 32: 1792–1797.
Fakirova V.I. Distribution of Microsphaera vanbruntiana
Ger. var. sambuci-racemosae U. Braun and Erysiphe mag-
nicellulata U. Braun (Fam. Erysiphaceae) in Bulgaria.
Fitol., 1993, 44: 32–34.
Felsenstein J. Confidence limits on phylogenetics: an
approach using the bootstrap. Evolution, 1985, 39:
783–791.
Galynskaya N.A., Garanovich I.M. Visn. Ukrain. t-va
henetykiv i selektsioneriv, 2009, 7(1): 17–30. [Галын-
ская Н.А., Гаранович И.М. Фитопатологическая
оценка древесных растений и видовой состав пато-
генов в старинных парках Витебской области. Вісн.
Укр. т-ва генетиків і селекціонерів, 2009, 7(1): 17–30].
Heluta V.P. Ukr. Bot. J., 1981, 38(6): 50–52. [Гелюта В.П.
Нові для мікофлори УРСР види роду Microsphaera
Lev. Укр. бот. журн., 1981, 38(6): 50–52].
Heluta V.P. Flora grybov Ukrainy. Muchnistorosyanye griby,
Kiev: Naukova Dumka, 1989, 256 pp. [Гелюта В.П.
Флора грибов Украины. Мучнисторосяные грибы,
Киев: Наук. думка, 1989, 256 с.].
& S. Takam. (Seko et al., 2008, 2011), E. arcuata
U. Braun, V.P. Heluta & S. Takam. (Braun et al.,
2006; Pastirčáková, 2008), E. kenjiana (Homma) U.
Braun & S. Takam. (Heluta et al., 2009), E. macleayae
R.Y. Zheng & G.Q. Chen (Dynowska et al., 1999;
Jankovics, 2007; Heluta, Kravchuk, 2015; Heluta
et al., 2016), and Neoerysiphe geranii (Y. Nomura) U.
Braun (Heluta, 2001; Heluta et al., 2010). Erysiphe
salmonii recently found in Ukraine is probably the result
of this migration process as well.
Until recently, E. salmonii was known only from
China and Japan, where it was found on host plants
belonging to the genera Fraxinus L. and Syringa L.
(Chen et al., 1987; Braun, Cook, 2012). However, the
same species was also recorded by one of the authors
of this paper in the Far East of the Russian Federation
in September 1989 (unpublished data). Obviously, some
of the specimens collected there by Bunkina (1991)
also belong to this species, and not to E. fraxinicola
mentioned by the author as Uncinula fraxini. It is
possible that ‘U. fraxini’ from South Korea also belongs
to E. salmonii, as the appendages of Korean specimens
depicted by Shin (Shin, 2000, fig. 94F) are increasing
towards the tip. Unfortunately, reports on the findings
of E. fraxinicola in Belarus and the European part
of Russia were not accompanied by morphological
descriptions. Thus it is possible that they actually
belonged to E. salmonii taking into account the finding
of this species in Ukraine. Either way, we can say that at
least one more East Asian species of powdery mildew
fungi has been introduced into Europe.
Note that E. salmonii was found only in two localities
in Kyiv in 2015, viz. in the center of the city and on a
residential area Pivdenna (South) Borshchahivka, but
no mature plants, only 2–3-year-old ash seedlings, were
infected at this time. However, next year E. salmonii was
recorded in the central part of the city (but in different
localities) and elsewhere in South Borshchahivka and
on the outskirts of Kyiv. Although only young plants
were infected, the monitoring of the development
of E. salmonii in and around Kyiv demonstrated the
significant invasive potential of this ash parasite.
Therefore, it is highly likely that the fungus will soon
reach Western Europe.
Acknowledgments
Authors are grateful to Dr. Vera Hayova, Dr. Tetyana
Krupodiorova, and Prof. Sergei Mosyakin for kindly
providing specimens of ash leaves infected with powdery
mildew. We also thank Dr. Roger Cook for his help with
http://www.cybertruffle.org.uk/ukrafung/eng/index.htm
http://www.cybertruffle.org.uk/ukrafung/eng/index.htm
218 Ukr. Bot. J., 2017, 74(3)
Mukhina L.N., Seraya L.G., Kashtanova O.A. Lesok-
hozyaystv. informatsiya, 2015, 2: 57–64. [Мухина Л.Н.,
Серая Л.Г., Каштанова О.А. Мониторинг энтомо-
фитопатологического состояния древесных раc-
тений Главного ботанического сада РАН. Лесохо-
зяйств. информация, 2015, 2: 57–64].
Pastirčáková K., Takamatsu S., Shiroya Y., Pastirčák M.
European hornbeam powdery mildew Erysiphe arcuata in
Slovakia. J. Phytopathol., 2008, 156: 597–601.
Romaszewska-Sałata J., Sałata B., Mułenko W. O interesua-
cych przewstawicielach Peronosporales i Erysiphales, ze-
branych ostatnio w Polsce. Folia Soc. Lublinen., 1986, 28,
1: 11–18.
Scholler M. Morphologische und chorologische Unter-
suchungen an Microsphaera palczewskii (Erysiphales).
Feddes Rep., 1994, 105(5–6): 377–382.
Seko Y., Bolay A., Kiss L., Heluta V., Grigaliunaite B., Taka-
matsu S. Molecular evidence in support of recent migra-
tion of a powdery mildew fungus on Syringa spp. into
Europe from East Asia. Plant Pathol., 2008, 57: 243–250.
Seko Y., Heluta V., Grigaliunaite B., Takamatsu S.
Morphological and molecular characterization of two
ITS groups of Erysiphe (Erysiphales) occurring on
Syringa and Ligustrum (Oleaceae). Mycoscience, 2011,
52(3): 171–182.
Shin H.D. Erysiphaceae of Korea, Suwon (Korea): Nat. Inst.
Agricult. Sci. Tech., 2000, 320 pp.
Shukanov A.S., Stefanovich A.I. Vestn. Belorus. Univ.,
Ser. 2, 1986, 1: 26–30. [Шуканов А.С., Стефано-
вич А.И. Мучнисторосяные грибы деревьев и ку-
старников Ботанического сада БГУ им. В.И. Ленина
и его окрестностей. Вестн. Белорус. ун-та, Сер. 2,
1986, 1: 26–30].
Silvestro D., Michalak I. raxmlGUI: a graphical front-end
for RAxML. Organisms Diversity Evol., 2012, 12: 335–
337. doi: 10.1007/s13127-011-0056-0
Spooner B.M., Roberts P.J. New British records. 191.
Microsphaera palczewskii Jaczewski. 192. Hyphodontia
spathulata (Schrad.) Parmasto. 193. Psedotrichia minor
Munk. 194. Subbaromyces splendens Hesseltine. Orbilia
aurantiorubra Boud. Mycologist, 2001, 15(3): 134–135.
Swofford D.L. PAUP* 4.0b10 phylogenetic analysis using
parsimony (*and other methods), Sunderland: Sinauer
Assoc., 2002.
Takamatsu S., Matsuda S., Grigaliunaite B. Comprehensive
phylogenetic analysis of the genus Golovinomyces
(Ascomycota: Erysiphales) reveals close evolutionary
relationships with its host plants. Mycologia, 2013,
105(5): 1135–1152. doi: 10.3852/13-046.
Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar
S. MEGA6: molecular evolutionary genetics analysis
version 6.0. Mol. Biol. Evol., 2013, 30(12): 2725–2729.
doi: 10.1093/molbev/mst197.
Voytyuk S.O., Heluta V.P., Wasser S.P., Nevo E., Takamatsu S.
Biodiversity of the powdery mildew fungi (Erysiphales,
Ascomycota) of Israel (Biodiversity of cyanoprocaryotes,
algae and fungi of Israel). Ed. Paul A. Volz, Ruggel:
A.R.G. Gantner Verlag K.-G., 2009, 290 pp.
Recommended for publication by Submitted 02.05.2017
V.P. Hayova
Heluta V.P. Ukr. Bot. J., 1992, 49(5): 5–14. [Гелюта В.П.
Гіпотеза про походження та міграції грибів порядку
Erysiphales. Укр. бот. журн., 1992, 49(5): 5–14].
Heluta V.P. Ukr. Bot. J., 2001, 58(2): 239–242. [Гелюта В.П.
Neoerysiphe geranii (Y. Nomura) U. Braun – новий для
України вид борошнисторосяного гриба. Укр. бот.
журн., 2001, 58(2): 239–242].
Heluta V.P., Gorlenko M.V. Byull. Moskov. obshchestva ispy-
tatelei prirody, Otd. biol., 1981, 86(3): 117–124. [Гелю-
та В.П., Горленко М.В. К систематике и распростра-
нению Microsphaera van-bruntiana Ger. в европейской
части СССР. Бюлл. Моск. об-ва испытат. природы,
Отд. биол., 1981, 86(3): 117–124].
Heluta V.P., Gorlenko M.V. Mikologiya i fitopatologiya,
1984, 18(3): 177–182. [Гелюта В.П., Горленко М.В.
Microsphaera palczewskii Jacz. в СССР. Микол. и фито-
патол., 1984, 18(3): 177–182].
Heluta V.P., Kovalchuk V.P., Chumak P.Ya. First records
of teleomorph of an invasive fungus Erysiphe macleay-
ae (Erysiphales) in Ukraine. Ukr. Bot. J., 2016, 73(3):
268–272.
Heluta V.P., Kravchuk O.O. Ukr. Bot. J., 2015, 72(1): 39–
45. [Гелюта В.П., Кравчук О.О. Перші знахідки в
Україні нового інвазійного гриба Erysiphe macleayae
(Erysiphales). Укр. бот. журн., 2015, 72(1): 39–45].
Heluta V., Takamatsu S., Harada M., Voytyuk S. Molecular
phylogeny and taxonomy of Eurasian Neoerysiphe species
infecting Asteraceae and Geranium. Persoonia, 2010, 24:
81–92. doi:10.3767/003158510X501696.
Heluta V.P., Takamatsu S., Voytyuk S.O., Shiroya Y. Ery-
siphe kenjiana (Erysiphales), a new invasive fungus in
Europe. Mycol. Progr., 2009, 8: 367–375. doi: 10.1007/
s11557-009-0610-8.
Heluta V.P., Tykhonenko Yu.Ya., Burdyukova L.I.,
Dudka I.A. Parazitnye griby stepnoy zony Ukrainy, Kiev:
Naukova Dumka, 1987, 279 pp. [Гелюта В.П., Тихонен-
ко Ю.Я., Бурдюкова Л.И., Дудка И.А. Паразитные
грибы степной зоны Украины, Киев: Наук. думка,
1987, 279 с.].
Jankovics T. First report of powdery mildew (Oidium sp.) on
great celandine (Chelidonium majus). Plant Pathol., 2007,
56: 353–359.
Kokhno N.A., Kaplunenko N.F., Minchenko N.F., Dor-
oshenko A.K., Horb V.K., Orlov M.I., Kurdyuk A.M.,
Parkhomenko L.I., Tsikalyak H.P., Mamushkina T.S.,
Hordienko N.M. Derevya i kustarniki, kultiviruemye v
Ukrainskoy SSR. Pokrytosemennye, Kiev: Naukova Dum-
ka, 1986, 720 pp. [Кохно Н.А., Каплуненко Н.Ф.,
Минченко Н.Ф., Дорошенко А.К., Горб В.К.,
Орлов М.И., Курдюк А.М., Пархоменко Л.И., Ци-
каляк Г.П., Мамушкина Т.С., Гордиенко Н.М. Дере-
вья и кустарники, культивируемые в Украинской ССР.
Покрытосеменные, Киев: Наук. думка, 1986, 720 с.].
Lebeda A., Mieslerová B., Sedlářová M., Pejchal M. Occur-
rence of anamorphic and teleomorphic stage of Erysiphe
palczewskii (syn. Microsphaera palczewskii) on Caragana
arborescens in the Czech Republic and Austria and its
morphological characterisation. Plant Protect. Sci., 2008,
44: 41–48.
Mosyakin S.L., Fedoronchuk M.M. Vascular plants of
Ukraine, Kiev, 1999, ххіiі+345 pp.
219Укр. бот. журн., 2017, 74(3)
Гелюта В.П.1, Такамацу С.2, Сиахаан С.А.С.2
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota) – еще один
восточноазиатский мучнисторосяной гриб, занесенный в
Украину. Укр. бот. журн., 2017, 74(3): 212–219.
1 Институт ботаники им. Н.Г. Холодного НАН Украины
ул. Терещенковская, 2, Киев 01004, Украина
2 Университет Mиe
1577 Курима-Мачия, Цу 514-8507, Япония
Сообщается, что в 2015 г. в Украине (Киев) была зареги-
стрирована мучнистая роса на двух видах ясеня – Fraxinus
excelsior и F. pennsylvanica (Oleaceae), которая вызывалась
грибом, принадлежащим к Erysiphe sect. Uncinula. В ре-
зультате сравнительного анализа украинских материа-
лов с описаниями уже известных на ясене E. fraxinicola
и E. salmonii и их образцами, собранными в Восточной
Азии, гриб был идентифицирован как E. salmonii. Такое
его определение подтверждено результатами молекуляр-
но-филогенетического анализа. Это первое сообщение
о регистрации данного гриба не только в Украине, но и
в Европе. Однако при этом высказывается предположе-
ние, что мучнисторосяной гриб, найденный на ясене в
Беларуси и России и приведенный как Uncinula fraxini
(= E. fraxinicola), мог быть идентифицирован ошибочно
и должен принадлежать к E. salmonii. В 2016 г. данный
гриб выявлен не только в Киеве, но и в окрестностях го-
рода. Его развитие имеет признаки эпифитотии. Таким
образом, не исключено, что E. salmonii принадлежит к
инвазионным видам и в ближайшее время его следует
ожидать в Западной Европе.
Ключевые слова: молекулярная филогения, Uncinula,
декоративное насаждение, Fraxinus, ясень, Европа
Гелюта В.П.1, Такамацу С.2, Сіахаан С.А.С.2
Erysiphe salmonii (Erysiphales, Ascomycota) – ще один
східноазійський борошнисторосяний гриб, занесений до
України. Укр. бот. журн., 2017, 74(3): 212–219.
1 Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України
вул. Терещенківська, 2, Київ 01004, Україна
2 Університет Miє
1577 Куріма-Мачія, Цу 514-8507, Японія
Повідомляється, що 2015 р. в Україні (Київ) була зареє-
стрована борошниста роса на двох видах ясеня – Fraxinus
excelsior та F. pennsylvanica (Oleaceae), яка викликала-
ся грибом, що належав до Erysiphe sect. Uncinula. У ре-
зультаті порівняльного аналізу українських матеріалів з
описами уже відомих на ясені E. fraxinicola і E. salmonii
та їхніми зразками, зібраними у Східній Азії, гриб було
ідентифіковано як E. salmonii. Таке визначення під-
тверджене результатами молекулярно-філогенетичного
аналізу. Це перше повідомлення про реєстрацію даного
гриба не тільки в Україні, а й в Європі. Однак при цьому
висловлюється припущення, що борошнисторосяний
гриб, знайдений на ясені у Білорусі та Росії і наведений
як Uncinula fraxini (= E. fraxinicola), міг бути ідентифіко-
ваний помилково і має належати до E. salmonii. У 2016 р.
даний гриб виявлений не тільки в Києві, а й на околиці
міста. Його розвиток має ознаки епіфітотії. Отже, не ви-
ключено, що E. salmonii належить до інвазійних видів і
найближчим часом його слід очікувати в Західній Євро-
пі.
Ключові слова: молекулярна філогенія, Uncinula,
декоративне насадження, Fraxinus, ясен, Європа
|